Apple Bloom är dyster när hon möter sina Cutie Mark Crusaders-kompisar Sweetie Bell och Scootaloo. Allt som alla vill prata om är hur Rarity och Applejack räddade vänskapståget från en galen mantikora för några dagar sen. Nog borde det väl finnas något som Cutie Mark Crusaders kan hjälpa till med också?

I skolan dyker en ny klasskamrat upp. Det är enhörningen Lilymoon som precis har flyttat hela vägen från Travsylvanien. Men hur mycket Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo än försöker så verkar inte Lilymoon vilja ha några vänner. Och när de hänger i sitt klubbhus efter skolan så ser de henne plötsligt försvinna in i Everfree-skogen! Plötsligt börjar läskiga saker hända i skolan också ... Ett mysterium som detta måste de gå till botten med!

Penumbra Quill började skriva om mysterierna i Equestria efter att hon mötte ett spöke på ett av sina uppdrag som reseskribent. Nu bor hon precis utanför Ponyville och rapporterar om alla läskiga och mystiska händelser som hennes läsare kan tänkas vilja höra om.

I Ponyvillemysterierna får vi följa Cutie Mark Crusaders - Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo - när de ger sig ut för att hitta sanningen bakom Ponyvilles mysterier, legender och spökhistorier.